Die Umgebung von Wildeshausen ist als „Quadratmeile der Vorgeschichte" bekannt. Pestruper Gräberfeld, Kleinenkneter Steine und andere Grabanlagen der Zeit vor Christi Geburt weisen auf eine frühe Besiedlung der Region hin.
Etwa 800 n.Chr. erfolgt eine Besiedlung im Bereich des heutigen Wildeshausen, erstmals wird Wildeshausen in der Translatio S. Alexandri erwähnt. In diesem Jahr werden die Gebeine des Märtyrers Alexander durch Waltbraht, einen Nachkommen des sächsischen Herzogs Widukind, von Rom nach Wildeshausen überführt. Das in dieser Zeit gegründete Alexanderstift wird in den folgenden Jahren mit Besitzungen reich beschenkt, der Ort gelangt im Mittelalter zu einer regionalen Bedeutung, verstärkt auch durch die Lage am Hunteübergang der Flämischen Straße von Hamburg über Bremen nach Flandern. Auch eine Burg wird mit Beginn des 13. Jahrhunderts in Wildeshausen errichtet. So erhält die Siedlung 1270 das Bremer Stadtrecht und ist damit die älteste Stadt im Oldenburger Land. Seit spätestens 1282 ist die Stadt von einer Stadtmauer umgeben. Im Jahre 1403 wird die Schützengilde gegründet, die bis heute zu den wichtigsten Einrichtungen der Stadt gehört.
Wildeshausen gehört zu dieser Zeit zu Bremen, wechselt aber im Spätmittelalter zu Münster. Nach einer Auseinandersetzung mit der münsterschen Regierung, bei der ein Pfarrer von Wildeshauser Bürgern erschlagen wird, werden Burg und Stadt 1529 durch Münstersche Truppen besetzt. Der Wildeshauser Bürgermeister Lickenberg wird hingerichtet, die Stadtmauer zerstört und Wildeshausen zu einem Flecken herabgestuft. Erst 1544 können wieder ein Wall um die Stadt errichtet und gewisse städtische Freiheiten erreicht werden. Zur alten Bedeutung gelangt Wildeshausen in den folgenden Jahrhunderten aber nicht mehr.
1803: Wildeshausen wird zusammen mit den Ämtern Vechta und Cloppenburg dem Herzogtum Oldenburg zugeschlagen.
1916: Während des Ersten Weltkrieges gab es von 1916 an in Wildeshausen einen Luftschiffhafen. Die Luftschiffhalle befand sich etwa an der Stelle der heutigen Zeppelinstraße. Die Halle wurde zunächst vom Heer, später von der Marine für ihre Luftschiffe genutzt und nach dem Ersten Weltkrieg abgebrochen.
1960: Wildeshausen wird Garnisonsstadt.
1977: Wildeshausen erhält den Status eines staatlich anerkannten Luftkurortes.
1988: Die Kreisverwaltung des Landkreises Oldenburg zieht von Oldenburg nach Wildeshausen, das damit Kreisstadt wurde. Für die Unterbringung der Kreisverwaltung wurde ein Gebäudekomplex neu errichtet.
Die Stadt ist in den letzten Jahren durch die kontinuierliche Schaffung von Baugebieten mit einhergehendem Zuzug von Neubürgern stetig gewachsen.
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